PNAS:白蚁分工协作降解植物纤维素的奥秘

在非洲亚撒哈拉地区及东南亚地区，真菌培养白蚁在生态系统中扮演了非常重要角色，是植物残体的主要降解者。在某些地区甚至高达90%的植物残体由这种白蚁分解。真菌培植白蚁在其肠道微生物及其所培植的真菌 (Termitomyces属)的多步协作下，可以几乎完全分解植物纤维素。于此，真菌培植白蚁与其肠道微生物及所培养的真菌形成复杂的共生系统。来自哥本哈根大学社会进化研究中心以及华大基因的研究人员对一种真菌培植白蚁、其培植的真菌以及白蚁的肠道微生物进行了基因组测序，揭示了这一复杂的共生系统，并对植物纤维素分解相关的基因进行了深入分析。这项研究于2014年9月22日在PNAS杂志上在线发表。

这些白蚁通过一种高度结构化的分工协作方式来管理它们的真菌种植园。年龄较大的工蚁负责采集植物材料并将其运回巢穴。年龄较小的工蚁将植物混着真菌的孢子一起食用，然后把消化后剩下的植物和孢子的混合物排泄到真菌种植园中。种植园中的真菌利用这些白蚁提供的植物底物迅速生长，当其生长到一定程度后被年龄较大的白蚁食用。至此，所采集植物中的有机物质几乎都完全被降解。

通过研究发现，所有已知的糖类水解酶中有86%都能在这种白蚁-真菌的共生关系中找到。其中，真菌的基因组编码了一些负责分解复杂碳水化合物的基因，而肠道微生物主要提供了最终寡糖降解相关的酶。因此，白蚁第一次消化时主要是将真菌孢子接种在植物底物上，而肠道菌群则在第二次消化时扮演了主要的分解任务。

白蚁的巢穴由一对白蚁王白蚁后飞离原来的巢穴后建立。建巢之后蚁王蚁后会蜕去翅膀并终身居住在地下的“皇室”里。随着蚁群的逐步扩大，蚁后会变成一个体型巨大的产卵机器。

白蚁蚁王蚁后通常可以生存几十年，它们管理着寿命较短的工蚁和兵蚁来维持庞大蚁群所需的各种职能。这项研究中的宏基因组分析表明，白蚁蚁后肠道相比于工蚁含有高度简化的菌群，而且缺少降解植物的所需的酶。这说明白蚁蚁王蚁后不需要承担降解植物的工作，而是由工蚁喂养真菌来存活。

来自华大基因研究院的共同第一作者胡皓夫表示：“由于和真菌的共生关系，真菌培植白蚁是一类非常独特的物种。通过对白蚁基因组、肠道菌群和它们的共生真菌的测序和分析，我们可以对这种白蚁在肠道细菌和真菌的帮助下降解植物的独特方式有了更多的了解。”

本世纪以来工业界投入了大量的资金用于研究如何利用纤维素来生产可分解的糖类作为绿色能源。但设计一个逐步分解纤维素的生产过程一直以来仍是一个巨大挑战。这一过程需要多种不同微生物相互协作分解原始的有机物并产生能源，并产生极少的废料。与人类社会的运转相似，形成系统的分工协作是完成这一复杂工程的关键。通过自然选择，这个难题在真菌培植白蚁身上被解决了。在这个由白蚁操作的生物反应器中，真菌参与有机物降解的粗加工，白蚁的肠道微生物作为补充从而完成了最后的降解工作。不仅如此，它们在这一过程中最大程度的降低了废料的产生。值得一提的是产于我国云南的美味可口的鸡枞菌就是这类白蚁培育的真菌的子实体。

原文摘要：

Complementary symbiont contributions to plant decomposition in a fungus-farming termite

Michael Poulsen, Haofu Hu, Cai Li, Zhensheng Chen, Luohao Xu, Saria Otani,Sanne Nygaard, Tania Nobre, Sylvia Klaubauf, Philipp M. Schindler, Frank Hauser, Hailin Pan,Zhikai Yang, Anton S. M. Sonnenberg, Z. Wilhelm de Beer, Yong Zhang, Michael J. Wingfield,Cornelis J. P. Grimmelikhuijzen, Ronald P. de Vries, Judith Korb, Duur K. Aanen, Jun Wang,Jacobus J. Boomsma and Guojie Zhang

Termites normally rely on gut symbionts to decompose organic matter but the Macrotermitinae domesticatedTermitomyces fungi to produce their own food. This transition was accompanied by a shift in the composition of the gut microbiota, but the complementary roles of these bacteria in the symbiosis have remained enigmatic. We obtained high-quality annotated draft genomes of the termite Macrotermes natalensis, itsTermitomyces symbiont, and gut metagenomes from workers, soldiers, and a queen. We show that members from 111 of the 128 known glycoside hydrolase families are represented in the symbiosis, that Termitomyceshas the genomic capacity to handle complex carbohydrates, and that worker gut microbes primarily contribute enzymes for final digestion of oligosaccharides. This apparent division of labor is consistent with the Macrotermes gut microbes being most important during the second passage of comb material through the termite gut, after a first gut passage where the crude plant substrate is inoculated with Termitomycesasexual spores so that initial fungal growth and polysaccharide decomposition can proceed with high efficiency. Complex conversion of biomass in termite mounds thus appears to be mainly accomplished by complementary cooperation between a domesticated fungal monoculture and a specialized bacterial community. In sharp contrast, the gut microbiota of the queen had highly reduced plant decomposition potential, suggesting that mature reproductives digest fungal material provided by workers rather than plant substrate.

作者：刘旭林 王蔼珠